Nosso estudo foi realizado no Parque Ecológico do Tietê (PET), na cidade de São Paulo, com um grupo de macacos-prego que habita uma área reflorestada de 19,5ha dentro dos limites do PET. O local abriga uma variedade de espécies botânicas e animais, muitas das quais são consumidas pelos macacos-prego, mas sem a presença de predadores naturais de primatas. Os macacos locomovem-se livremente nessa área e alimentam-se de recursos naturalmente disponíveis na mata e de uma mistura de frutas e verduras fornecida diariamente pelos biólogos do PET (Verderane, 2005).

Os sujeitos desse estudo foram cinco díades mãe-filhote (1 filhote macho e 4 fêmeas de 3 mães multíparas e 2 primíparas⁴) de um grupo de macacos-prego composto por 22 indivíduos (5 machos e 5 fêmeas adultos, 3 machos e 2 fêmeas juvenis e 2 machos e 5 fêmeas infantes - Tabela 1) numa organização similar àquela de grupos de macacos-prego selvagens (Izar & Ferreira, 2007). Nossos dados constituem observações naturalísticas dessas cinco díades ao logo do período completo entre o nascimento e o 15º mês de vida dos filhotes. Usamos dados adicionais e análises de medidas repetidas para investigar se as três mães multíparas do nosso estudo foram consistentes na forma como amamentaram e transportaram sucessivos filhotes. Essas análises foram realizadas com oito filhotes - cinco do presente estudo e três de um estudo anterior com a mesma população (Resende, 2004) -, totalizando quatro filhotes da Física (Fractal, Filó, Frida e Fábio), dois da Ana (Ada e Angélica) e dois da Janete (Janeiro e Jujuba).

Tabela 1

Díade	Amamentação (%)	Transporte (%)	Proximidade (IP)a	Catação (%)	Partilha de alimento (%)	Rejeição (%)	Desmame alimentar (mês)*	Desmame locomotor (mês)**	Estilo materno
Ana/Angélica	7,6	43	-36	0,32	0,04	0,009	20	13	Protetora
Cisca/Cláudia	6,0	34,5	17	0,17	0,04	0,03	14	14	Permissivo-Intermediário
Física/Frida	3,8	27,5	24	0,14	0,03	0,003	10	8	Permissivo
Janete/Jujuba	5,2	28	20	0,09	0,05	0,01	*	*	Permissivo-Intermediário
Vavá/Vítor	7,7	41,5	22	0,2	0,12	0,008	18	16	Protetora-intermediária

^a Valor médio de Índice de Proximidade; * Jujuba morreu no 15º mês de vida e quando ainda estava sendo amamentado e transportado pela mãe.

Os dados foram coletados ao longo de 26 meses, entre fevereiro de 2002 e abril de 2004, totalizando 422 horas de observação de mães e filhotes. Os registros comportamentais foram feitos por M.P.V., através do método Animal Focal (Altmann, 1974), com intervalo amostral de 10 minutos e registros instantâneos a cada minuto. O primeiro mês de estudo foi dedicado ao treinamento da pesquisadora com o método de amostragem, as categorias comportamentais e a calibragem para aprender a estimar as distâncias entre mães e filhotes. Cada mãe e cada filhote foram observados pelo menos uma vez por semana, segundo ordem previamente determinada por sorteio, respeitando-se distribuição equitativa entre manhã (06:00-12:00h) e tarde (12:01-17:00h), intervalo mínimo entre as observações de um mesmo indivíduo de uma hora e não mais do que duas observações de um mesmo indivíduo em cada período de um mesmo dia.

Para investigar o estilo de cuidado materno, utilizamos as seguintes variáveis comportamentais (frequência normalizada por tempo de observação da díade): (1) Amamentação; (2) Transporte materno; (3) Catação (i.e., mãe higieniza o filhote); (4) Partilha de alimentos (i.e., mãe compartilha alimento sólido com o filhote); (5) Rejeição (i.e., bater ou ameaçar o filhote); (6) Manutenção da proximidade com o filhote (ver adiante).

Para investigar o processo de independência do filhote, utilizamos as variáveis comportamentais de alimentação e locomoção independentes (frequência normalizada por tempo de observação do filhote). Os últimos registros de amamentação e transporte materno de cada filhote foram utilizados para determinar as idades de desmame alimentar e locomotor, respectivamente.

O desenvolvimento do vínculo de proximidade física entre mãe e filhote foi avaliado com base em dois critérios. Para determinar qual membro da díade foi mais responsável por manter e restaurar a proximidade física entre a díade, utilizamos o índice de proximidade (Hinde & Atkinson, 1970). Para avaliar a dinâmica da associação espacial, calculamos o tempo (proporção de amostradas focais) em que mãe e filhote permaneceram às distâncias de: (1) em contato até 1 metro; (2) 1,1 metros até 10 metros; (3) a mais de 10 metros um do outro.

Como dissemos anteriormente, o estilo de cuidado materno em primatas não humanos consiste em diferenças individuais em parâmetros de cuidado maternal persistentes ao longo da criação de sucessivos filhotes. Dessa forma, primeiramente verificamos se as mães de macacos-prego do nosso estudo apresentaram estilos de cuidado distintos. Utilizamos a abordagem tradicional de contínuo de proteção e rejeição materna, comparando por meio de análise de agrupamento a frequência relativa (i.e., normalizada por tempo de observação da díade) de seis comportamentos maternos: amamentação (mãe nutre o filhote através do aleitamento); transporte (mãe leva filhote junto a seu corpo); manutenção da proximidade (mãe se aproxima ou faz contato com o filhote); catação (mãe higieniza pelagem do filhote); partilha de alimento sólido (mãe permite que filhote coma do mesmo alimento que ela consome); rejeição (mãe ameaça ou bate no filhote ou impede que ele tenha acesso aos cuidados anteriormente descritos). As mães foram agrupadas de acordo com perfis semelhantes em cada uma dessas variáveis e então verificamos se os agrupamentos diferiram significativamente quanto às variáveis de cuidado.

Identificamos três estilos de cuidado materno distintos entre as cinco fêmeas monitoradas. O estilo de cuidado de Ana foi caracterizado por maior frequência de amamentação que o de Física, Janete e Cisca, maior frequência de transporte que o de Física e Janete e maior responsabilidade pela manutenção da proximidade física com o filhote que todas as outras fêmeas. Os filhotes de Ana também foram desmamados mais velhos do que os filhotes de Física, Janete e Cisca. Já Física, além destas diferenças em relação a Ana, também apresentou menor frequência de amamentação e transporte e estabeleceu a independência dos filhotes mais cedo que Vavá. Física também foi a mãe que mais catou seu filhote, seguida por Janete, Ana e Vavá e Cisca, que apresentaram as taxas mais baixas. Por outro lado, Cisca foi a mãe com as maiores taxas de rejeição ao filhote, seguida por Janete, Ana, Vavá e Física (Tabela 1).

Verificamos que o estilo de cuidado das fêmeas deste estudo variou num contínuo de investimento em amamentação, transporte e manutenção da proximidade física com o filhote ao longo do seu desenvolvimento. Utilizamos a classificação de Altmann (1980), não dentro da categorização dicotômica proposta pela autora, mas dentro de um contínuo entre proteção e permissividade das mães, em que os extremos correspondem aos estilos permissivo e protetor (Figura 1). Adotamos essa nomenclatura por considerar que reflete melhor a natureza do repertório de cuidado exibido pelas fêmeas de macacos-prego. Já os componentes de catação, agonismo e partilha de alimentos com o filhote também compõem o estilo materno; mas, ou não dizem respeito à permissividade e à proteção, ou refletem características de temperamento da mãe, que se combinam de forma mais flexível com os demais elementos do cuidado.

Figura 1

Assim, Ana e Física apresentaram os dois estilos mais distintos entre si, e Janete, Cisca e Vavá apresentaram um estilo intermediário a esses dois, ou seja, com parâmetros de cuidado relacionados tanto ao estilo protetor quanto ao rejeitador. De acordo com o modelo de classificação dicotômico de Altmann (1980), Física, Janete e Cisca teriam um estilo de cuidado que obedece ao padrão permissivo, enquanto Ana e Vavá teriam um estilo de cuidado que obedece ao padrão restritivo. Já pela classificação proposta por Maestripieri (1999), Física, Janete e Cisca ainda seriam consideradas pouco protetoras, bem como Ana e Vavá muito protetoras, considerando seus investimentos em amamentação, transporte e manutenção da proximidade física com seus filhotes. Porém, devido às taxas de rejeição que direcionaram aos seus filhotes, Física seria considerada uma mãe relaxada (pouco protetora e rejeitadora ou laissez-faire), Janete e Cisca seriam consideradas mães rejeitadoras (pouco protetoras e muito rejeitadoras), Ana teria um estilo de cuidado controlador (muita proteção e rejeição) e Vavá teria um estilo de cuidado protetor (muita proteção e pouca rejeição).

À primeira vista, esses resultados enquadram-se nos perfis de estilos maternos propostos pelos modelos de Altmann (1980) e por Maestripieri (1999). Não obstante, ao inserirmos o padrão de catação e de partilha de alimento na classificação, verificamos incompatibilidades em relação às variáveis de cuidado já examinadas e às expectativas dos modelos. Por ambos, esperar-se-ia que a catação e a partilha de alimento materna fossem positivamente correlacionadas às demais variáveis de proteção, mas o que observamos foram combinações que diferiram dessas expectativas.

Sugerimos duas explicações possíveis e não excludentes. As diversas combinações entre catação, partilha de alimento e demais variáveis de cuidado materno podem indicar que esses elementos compõem o estilo materno, mas não pertencem às dimensões da proteção e rejeição. De fato, estudos mais recentes propõem a existência de uma terceira dimensão do cuidado em primatas não humanos, chamada de afetuosidade materna (Maestripieri, Hoffman, Anderson, Carter, & Higley, 2009), que diz respeito às interações íntimas com o filhote, mas ainda pouco compreendida. Ao mesmo tempo, é possível que em macacos-prego (gênero Sapajus) - e talvez em outras espécies de primatas do Novo Mundo - estas duas variáveis de cuidado materno combinem-se com os demais componentes do cuidado de forma mais flexível, ou até mesmo distinta, do que em primatas do Velho Mundo, que são as espécies que embasaram os sistemas de classificação por nós utilizados. Efetivamente, algumas categorias de proteção e de rejeição maternas observadas neste estudo foram bastante distintas daquelas frequentemente relatadas para primatas do Velho Mundo. Por exemplo, restringir o movimento do filhote, impedindo-o de quebrar contato ou afastar-se, ou punir suas tentativas de obter cuidado com agressão física foram comportamentos ausentes entre as mães de macacos-prego do PET. Além disso, raros foram os episódios de “recuperar filhote”, em que a mãe para o que está fazendo para buscá-lo e interromper a atividade por ele realizada, ou de interromper interações sociais dos filhotes com outros membros do seu grupo social.

Esses resultados evidenciam diferenças marcantes no repertório materno entre esses dois ramos da ordem dos primatas, o que pode ser o resultado combinado de adaptações a diferentes pressões evolutivas e respostas flexíveis às características do contexto socioecológico em que mães e filhotes vivem. A estrutura social típica de macacos-prego (gênero Sapajus) oferece menor risco aos infantes comparado aos primatas do Velho Mundo (relações de dominância menos despóticas e mais igualitárias, risco de infanticídio mais baixo, maior tolerância entre fêmeas e interesse e participação de vários membros do grupo no cuidado ao filhote (Fragaszy et al., 2004; Izar et al., 2006; Izar et al., 2012; Verderane, 2005; Verderane & Izar, 2007; Verderane, Izar, Visalberghi, & Fragaszy, 2013). Além disso, no PET a oferta de alimento é farta e não há predadores naturais de macacos-prego e nem grandes distâncias a serem percorridas pelos indivíduos, o que torna a vida dos filhotes pouco arriscada. Essa combinação de características pode ser responsável pelas diferenças no repertório materno acima relatadas.

Assim como em humanos, o estilo materno em primatas não humanos pode variar conforme o entorno socioecológico em que mães e filhotes estão inseridos, como a oferta de alimento e o risco de predação, e em função de características intrínsecas de ambos, como o status social da mãe, o tamanho da família e o sexo do filhote (Bercovitch, 2002; Fairbanks, 2003; Li et al., 2013; Maestripieri, 1999). Em nossa pesquisa, investigamos os efeitos da paridade (i.e., experiência reprodutiva), do posto de dominância (i.e., posição individual na hierarquia de dominância do grupo) e da rede familiar e afiliativa das mães sobre seus estilos de cuidado.

As três fêmeas multíparas (Física, Ana e Janete) foram consistentes no padrão de transporte e amamentação de sucessivos filhotes, ainda que todas elas tenham mudado de posição na hierarquia de dominância do grupo (Falótico, Verderane, Resende, Ottoni, & Izar, 2003) e vivenciado mudanças no tamanho das suas famílias, devido a mortes, nascimentos e migrações, mais de uma vez ao longo deste estudo. Além disso, Física e Ana, as duas fêmeas mais velhas do grupo, apresentaram os estilos de cuidado mais estáveis e distintos entre si. Por outro lado, as duas fêmeas primíparas (Vavá e Cisca) foram as mães menos consistentes, classificadas como protetora intermediária e rejeitadora intermediária, respectivamente. Em um trabalho subsequente com esse mesmo grupo de estudo, Carminatti (2009) observou que fêmeas primíparas (N=4) investiram mais em amamentação, transporte e manutenção da proximidade com seus filhotes do que fêmeas multíparas, porém as diferenças não foram significativas devido à grande variabilidade comportamental das mães primíparas.

Dessa forma, sugerimos que em macacos-prego a experiência materna afeta a estabilidade do estilo de cuidado ao filhote, com fêmeas multíparas apresentando perfis consistentes ao longo do tempo e pouco permeável às flutuações sociais. Não obstante, diferente do que se observa em espécies do Velho Mundo, a paridade não determinou o estilo adotado por cada fêmea.

A proximidade e o contato físico entre mãe e filhote são essenciais ao cuidado materno efetivo e à própria sobrevivência do filhote, assegurando a proteção e o conforto para um desenvolvimento físico, social e emocional saudável na infância. Mas, se por um lado o mecanismo de apego assegura a proximidade sobre a qual a relação mãe-filhote é construída, por outro, impõe a ambos um processo de desvinculação com o amadurecimento das competências do filhote e o desmame. Investigamos o desenvolvimento do vínculo de apego entre mães e filhotes de macacos-prego, bem como o grau de dependência do filhote em relação à mãe, usando dados sobre disposição espacial, responsabilidade pela manutenção do contato e conflito entre eles, do nascimento ao desmame dos filhotes.

Primeiramente, analisamos a evolução da relação espacial entre mãe e filhote, comparando a frequência mensal de três categorias de distância física entre eles: (1) em contato e até 1 metro; (2) entre 1,1 metro até 10 metros; (3) a mais de 10 metros. Em seguida, avaliamos o papel de mães e filhotes na manutenção da proximidade entre eles, com base nos comportamentos de “quebrar contato” (díade está em contato ou até 1 metro de distância e mãe ou filhote quebra contato ou se afasta) e “fazer contato” (díade está separada e mãe ou filhote se aproxima ou faz contato). Posteriormente, calculamos a frequência mensal com que cada membro da díade aproximou-se e afastou-se do outro. Para determinar qual membro da díade foi o principal responsável por manter a proximidade entre eles, utilizamos o Índice Proximidade (ou Índice de Hinde), dado pela seguinte fórmula:

n º d e a p r o x i m a ç ã o f i l h o t e s Σ   n º d e a p r o x i m a ç ã o f i l h o t e s + n º d e a p r o x i m a ç õ e s m ã e s − n º d e a f a s t a m e n t o s f i l h o t e s Σ nº afastamentos filhotes + nº afastamentos mães

Valores positivos indicam que o filhote é o maior responsável pelas iniciativas de aproximação e contato com a mãe, enquanto valores negativos indicam o padrão oposto (Hinde & Atkinson, 1970). Além disso, analisamos o momento e o contexto do desmame alimentar e locomotor dos filhotes do nosso estudo e de conflitos entre mães e filhotes.

Entre o nascimento e o segundo mês de vida, todos os filhotes foram exclusivamente dependentes das mães para nutrição e transporte e permaneceram o tempo todo em contato com elas. Nesse período o Índice de Proximidade (IP) foi igual a zero, já que não houve quebra de contato entre eles. A partir do terceiro mês, os filhotes começaram a quebrar contato e a se distanciar de suas mães, dando início ao processo de locomoção e alimentação independente. Desse momento em diante, observamos um acelerado e constante decréscimo do tempo em que mães e filhotes permaneceram em contato e até um metro de distância, chegando a menos de 45% do tempo de observação no sexto mês de vida dos filhotes. A ausência de rejeições e conflitos mostra que o distanciamento se deu por iniciativa dos filhotes em explorar seu entorno, e não em decorrência de rejeições maternas. Na verdade, os valores negativos do IP mostram que as mães foram as principais responsáveis por manter a proximidade física com seus filhotes no momento em que eles começam a explorar o ambiente independentemente (Figura 2).

Figura 2

No oitavo mês, o tempo de permanência em contato e até um metro entre mães e filhotes atingiu o patamar mais baixo ao longo de todo o primeiro ano de vida dos filhotes. Desse momento em diante, o IP se inverteu e passou a apresentar valores positivos, sinalizando que os filhotes assumiram a responsabilidade pela manutenção da proximidade com suas mães, padrão que se manteve até o final do 18º mês (exceto pelo sétimo e 11º mês - Figura 2). O oitavo mês também foi marcado pelo início das rejeições maternas ao filhote e de conflitos resultantes dessas recusas, que indicam o início do processo de desmame. Chama a atenção que, exatamente nessa fase, os filhotes apresentaram mudanças comportamentais significativas que sugerem já estarem aptos a sobreviver por conta própria, dedicando tanto tempo quanto os adultos à locomoção e à alimentação independente. Em um caso, observamos um infante (Fábio) sobreviver após ser completamente desmamado por sua mãe (Física) no nono mês de vida (Verderane & Izar, 2007), o que reforça nosso argumento de que no PET os filhotes de macacos-prego são capazes de alimentar-se e locomover-se sozinhos antes do primeiro ano de vida.

Contudo, no nono mês observamos uma impressionante reação dos filhotes às recusas maternas em oferecer cuidado, com regressão dos comportamentos de alimentação e locomoção independente e correspondente aumento da amamentação e do transporte pela mãe, retornando ao padrão de desenvolvimento anterior ao oitavo mês. O maior pico de aproximações (IP) dos infantes em relação às suas mães nesse mês mostra que os filhotes foram os principais responsáveis por esse quadro (Figura 2).

A partir do primeiro ano, o contato foi sempre inferior a 25%, mas mães e filhotes ainda permaneceram bastante tempo em um raio de dez metros de distância, cerca de 70% do tempo de observação ao final do 18º mês de vida (Figura 3). Nota-se que, nessa fase, o processo de desmame acompanhado de resistência dos filhotes permanece, com dois ciclos de redução do tempo de contato e aumento da distância entre mães e filhotes, seguido de retornos a patamares anteriores (aumento do tempo em contato) associados a picos de aproximações dos filhotes, e subsequente redução do tempo de contato a valores ainda mais baixos.

Figura 3

Em média, o desmame alimentar ocorreu quando os filhotes tinham 16 meses de vida e o desmame locomotor quando tinham 13,5 meses. Assim, constatamos que a independência dos filhotes do nosso estudo, isto é, o momento que eles param por completo de mamar e ser transportados por suas mães, ocorreu cerca de um ano depois do início do processo de desmame, bem depois de já estarem aptos a se alimentar e locomover sozinhos.

Considerando que os filhotes foram os responsáveis pela manutenção do contato com sua mãe a partir do sexto mês de vida, sugerimos que eles tiveram um papel ativo no prolongamento do cuidado materno além de suas necessidades de sobrevivência. Portanto, o desmame tardio pode ser resultado da resistência dos filhotes em deixar de mamar e ser transportados. Mas a questão permanece: se os filhotes já são capazes de comer e locomover-se sozinhos, por que resistem em deixar de mamar e ser transportados?

Sugerimos que o período de dependência de filhotes primatas não está relacionado apenas à sua maturação física, mas também a processos psicológicos, especialmente o estabelecimento e desenvolvimento do vínculo com a mãe, e aprendizagem de habilidades complexas (Verderane, 2005). A imaturidade prolongada é típica dos primatas e está relacionada a um desenvolvimento mais lento, cérebros grandes e maior dependência de aprendizagem de habilidades típicas da espécie (Janson & van Schaik, 1993; Joffe, 1997). Nesse aspecto, os macacos-prego destacam-se pela imaturidade dos filhotes ao nascimento e por um dos mais longos períodos de imaturidade dentre os primatas - cerca de 13% da vida entre o nascimento e a maturidade sexual, assumindo expectativa de vida de 40 anos (Fragaszy & Bard, 1996) -, o que indica a importância do vínculo de apego do filhote com a mãe. Essa adaptação asseguraria as condições necessárias para o aprendizado do repertório comportamental complexo da espécie, que envolve técnicas sofisticadas de forrageamento, como o uso de ferramentas, e complexa estrutura social (Coelho et al., 2015; Fragaszy et al., 2013; Verderane et al., 2013; Resende, Ottoni, & Fragaszy, 2008; Verderane, 2005). Esse padrão assemelha-se mais ao dos pongídeos e humanos do que de espécies de tamanho corpóreo similar ao de macacos-prego (Fragaszy, Baer, & Adams-Curtis, 1991).

Já o papel que a rejeição materna desempenha no processo de independência do filhote é mais controverso, com autores que a consideram um mecanismo que promove a independência do filhote (Schino, Speranza, & Troisi, 2001), e outros que argumentam o oposto, que ela aumenta o apego do filhote com a mãe (Bowlby, 1969). Nossos resultados apoiam parcialmente ambas as hipóteses. Num primeiro momento, as rejeições maternas provocaram um aumento da busca por cuidado materno nos filhotes, apesar de suas habilidades locomotoras e alimentares já estarem bem desenvolvidas nessa idade. Depois, parece haver uma acomodação ou “aceitação” dos filhotes e aos poucos a rejeição acaba promovendo a independência. Contudo, as mães não são imunes à resistência dos filhotes frente às suas recusas em fornecer cuidados, e reagem às intensas demandas afrouxando a rejeição e o processo de desmame, prolongando o vínculo de dependência.

De acordo com a teoria de investimento parental de Trivers (1972), o conflito entre mães e filhotes ocorre porque o cuidado parental aumenta as chances de sobrevivência do infante às custas da diminuição da habilidade reprodutiva dos pais. O conflito reside no fato de que para a mãe é mais vantajoso desvincular-se o quanto antes de seu filhote atual e investir na criação de outra prole, enquanto, para o filhote, o mais vantajoso é estender o período de cuidado pelo maior tempo possível.

Essa flexibilidade pode ser resultante de variabilidade de trajetórias ontogenéticas, afetadas por fatores ecológicos e sociais distintos. Portanto, é plausível supor que as bases comportamentais dessas diferenças se manifestem muito cedo no desenvolvimento do filhote e sejam moduladas por padrões específicos de vinculação mãe-filhote e estilos de cuidado resultantes de pressões sociais e ecológicas distintas.

Dessa forma, deveríamos esperar que as mães de macacos-prego resistissem às tentativas dos filhotes de manter os cuidados a partir do momento em que eles já são capazes de sobreviver sozinhos. Porém, o relacionamento da díade é um sistema social bipartido, no qual comportamento e fisiologia de mães e filhotes são mutuamente regulados. Assim, embora a maior parte dos estudos sobre o apego mãe-infante em primatas enfoque importância do apego para o desenvolvimento do filhote - revisão em Rosenblum e Paully (1991) -, é fato que os mecanismos comportamentais (ou psicológicos) asseguram também o vínculo parental da mãe em relação ao filhote (Maestripieri, 2001). Nosso estudo oferece uma contribuição adicional, mostrando que vínculo é um processo dinâmico em que mãe e filhote tornam-se mutuamente vinculados e desempenham papéis ativos, distintos e que se modificam ao longo da infância do filhote.